Muco de caracol invasor neutraliza pesticidas em lavouras

O caracol Theba pisana secreta proteínas do tipo acetilcolinesterase (AChE) em seu muco reprodutivo, potencialmente neutralizando pesticidas à base de organofosforados. A constatação foi feita por pesquisadores da University of the Sunshine Coast (Austrália), que analisaram o transcriptoma e o proteoma do molusco invasor, conhecido por causar prejuízos anuais superiores a 19 milhões de dólares australianos em cultivos de cereais.

Originário da região mediterrânea da Europa e norte da África, T. pisana foi introduzido na Austrália na década de 1920. Desde então, expandiu-se por quatro estados, adaptando-se com facilidade a diferentes ambientes agrícolas. Durante os períodos de calor, os caracóis entram em estivação nos talos e espigas de culturas como trigo, cevada e aveia, contaminando colheitas e obstruindo máquinas.

Proteínas secretadas

O estudo revelou que os caracóis secretam proteínas AChE-like em grandes quantidades durante o estágio reprodutivo. A secreção ocorre por meio das glândulas mucosas, responsáveis pela produção do muco que lubrifica a locomoção do animal.

A investigação teve início com a montagem de um transcriptoma de referência. As análises identificaram 21 genes codificadores de proteínas semelhantes à AChE. Três grupos filogenéticos distintos foram observados, com um deles mais próximo das versões conhecidas em vertebrados.

As proteínas mais expressas estavam concentradas nas glândulas mucosas durante a fase reprodutiva, especialmente aquelas detectadas no muco da trilha deixada pelo caracol.

A partir da coleta do muco de trilha durante o período de acasalamento, quatro proteínas AChE-like foram isoladas por eletroforese em gel (SDS-PAGE) e identificadas por espectrometria de massa.

As proteínas apresentaram tamanhos entre 351 e 552 aminoácidos, contendo peptídeos sinalizadores e múltiplas cisteínas. Os testes de imunolocalização confirmaram sua presença nas células secretoras das glândulas mucosas e em todo o muco da trilha reprodutiva.

Proteínas distintas

Comparações com proteínas de zebrafish e humanos reforçaram a distinção entre as AChE-like de T. pisana e as versões neuronais típicas. A maior parte das proteínas do muco não se agrupa com os AChEs vertebrados, embora algumas variantes expressas no sistema nervoso central do caracol se aproximem desses agrupamentos.

Interação com organofosforados

A hipótese dos autores é de que essas proteínas atuem como agentes de biossorção ou biossavenamento, interagindo com compostos organofosforados antes que alcancem seus alvos neurais. Em insetos, a resistência a pesticidas por mutações na AChE é bem documentada. O novo estudo sugere um paralelo em moluscos, mas por meio de secreção extracelular.

A exposição do muco à ação de pesticidas à base de clorpirifós — um dos ingredientes ativos mais usados — poderia resultar na degradação do pesticida antes de alcançar os neurônios do molusco. Isso explicaria a baixa eficácia observada no campo, apesar da aplicação recorrente de moluscicidas e iscas químicas desde a década de 1990.

Outras tentativas de controle da praga incluíram manejo de resíduos agrícolas, uso de roçadeiras, pastoreio e introdução de parasitas naturais. No entanto, a incompatibilidade entre parasitas e hospedeiros comprometeu os resultados. O controle químico, apesar de imediato, tem gerado respostas adaptativas por parte dos caracóis.

Estudo anterior

Um estudo anterior com moluscos bivalves e caramujos-dourados (Pomacea canaliculata) já havia mostrado aumento da expressão de AChE após exposição a pesticidas. No caso de T. pisana, a resposta parece ter evoluído para uma secreção programada durante a fase de maior mobilidade, quando os riscos de contato com compostos tóxicos se intensificam.

A análise do transcriptoma demonstrou que a maioria dos genes AChE-like se expressa especificamente nas glândulas mucosas durante o estágio reprodutivo. Em tecidos como músculo do pé e gânglios cerebrais, a expressão dessas proteínas é muito menor.

O uso de anticorpos contra AChE de zebrafish confirmou a presença dessas proteínas no tecido glandular e na trilha mucosa. A intensidade do sinal caiu drasticamente quando os caracóis estavam fora do estágio reprodutivo, sugerindo um controle sazonal da expressão.

Outras funções

Além da função putativa de resistência, a secreção dessas proteínas pode estar envolvida em outras funções adaptativas, como defesa contra predadores ou regulação da microbiota do solo. Pesquisas paralelas com a espécie Cernuella virgata identificaram a presença de outras proteínas imunomoduladoras no muco reprodutivo, como inibidores de elastase e catepsinas.

A diversidade de proteínas do muco aponta para uma complexa interação entre o caracol e o ambiente agrícola. A possibilidade de que o muco funcione como barreira bioquímica ativa — em vez de mera substância lubrificante — reposiciona o papel dos moluscos no ecossistema da lavoura.

Outras informações em doi.org/10.1371/journal.pone.0323380