Phyllosticta citricarpa

O fungo Phyllosticta citricarpa causa a pinta preta dos citros. No Brasil a doença também é chamada de mancha preta dos citros, nos países de língua espanhola de mancha negra de los cítricos e na literatura internacional de citrus black spot (CBS). Na bibliografia anterior à década de 2010, sobretudo em trabalhos brasileiros e sul-africanos, o mesmo organismo aparece como Guignardia citricarpa, nome atribuído ao seu estado sexual. Em textos mais antigos aparece como Phoma citricarpa, o basiônimo.

A posição taxonômica atual é: reino Fungi, filo Ascomycota, classe Dothideomycetes, ordem Botryosphaeriales, família Phyllostictaceae, gênero Phyllosticta. O histórico do nome acompanha o da própria doença. Benson registrou os sintomas em 1895, em Nova Gales do Sul, Austrália. McAlpine descreveu o fungo em 1899 como Phoma citricarpa. Lee comprovou os postulados de Koch em 1920, e Kiely os confirmou em 1948, quando descreveu a fase teleomórfica como Guignardia citricarpa. A combinação em Phyllosticta foi feita por Van der Aa em 1973. Com o abandono da nomenclatura dupla para fungos pleomórficos, Phyllosticta citricarpa passou a ser o único nome aceito.

Parte relevante desse histórico envolve separar o patógeno de espécies morfologicamente próximas. O agente da pinta preta foi por muito tempo confundido com o táxon chamado Guignardia mangiferae, tido como teleomorfo de Phyllosticta capitalensis. Este é um endófito não patogênico, frequente em folhas e frutos de citros e em muitos outros hospedeiros. Os conídios das duas espécies têm tamanho semelhante, mas os de Phyllosticta citricarpa têm bainha mucilaginosa mais fina. Em ágar de aveia, o patógeno produz pigmento amarelo e cresce mais devagar.

Outras espécies ligadas aos citros completam o quadro. Phyllosticta citriasiana causa a mancha castanha em Citrus maxima na Ásia. Phyllosticta citrichinaensis é patógeno fraco de citros asiáticos. Phyllosticta citribraziliensis é endófito não patogênico no Brasil. Phyllosticta paracitricarpa, descrita em 2017, passou a ser vista como variação intraespecífica de Phyllosticta citricarpa (van Ingen-Buijs et al., 2024). Na rotina diagnóstica, a separação mais segura entre essas espécies se faz com dados de sequenciamento multilocos.

Do ponto de vista biológico, Phyllosticta citricarpa produz dois tipos de esporos infectivos. A reprodução sexuada ocorre em pseudotécios formados apenas em folhas em decomposição no chão do pomar. O fungo é heterotálico. Para produzir ascósporos, precisa de isolados de idiomorfos MAT distintos em contato físico, ou de espermácios que fertilizem as estruturas receptivas. Os pseudotécios aparecem de 40 a 180 dias após a queda das folhas e liberam ascósporos maduros durante as chuvas, que o vento dispersa. A ejeção alcança cerca de 1 cm, e as correntes de ar levam os esporos adiante. No hospedeiro, a infecção exige água livre por mais de 15 horas. A penetração é direta e forma uma massa micelial subcuticular, que fica quiescente até a senescência da folha ou a maturação do fruto.

A fase assexuada produz picnídios com conídios. Eles se formam em frutos, folhas, ramos vivos, ramos secos e folhedo. Têm vida curta, saem em massa gelatinosa e dependem da água para se dispersar, alcançando menos de 80 cm. Nos frutos, os sintomas são mancha dura, mancha sardenta, falsa melanose, mancha virulenta, mancha rendilhada e mancha trincada. Picnídios só ocorrem na mancha dura e na virulenta. As lesões ficam no epicarpo e não alteram a qualidade interna, mas severidade alta provoca queda prematura. Em laranja doce, 4,2% de severidade foi proposto como limiar para separar frutos com maior probabilidade de queda.

Quanto à bionomia, o patógeno só foi encontrado em Rutaceae. Infecta Citrus, Poncirus e Fortunella e seus híbridos. Todas as espécies comerciais são suscetíveis, exceto Citrus aurantium e seus híbridos e Citrus latifolia. Citrus limon é especialmente suscetível e costuma ser o primeiro a mostrar sintomas quando o fungo chega a uma nova área. Cultivares tardias recebem mais inóculo e mantêm frutos de idades diferentes na planta ao mesmo tempo, o que agrava os sintomas. Por isso laranjas como Valência e Natal são particularmente vulneráveis.

O período de suscetibilidade varia com o clima. Na África do Sul vai do pegamento até 4 a 5 meses depois; no Brasil e em Gana chega a 7 meses após a queda das pétalas. As folhas permanecem suscetíveis até cerca de 10 meses de idade. Em frutos de 20 a 30 mm inoculados com conídios, a incubação variou de 55 a 225 dias, o que explica sintomas perto da colheita ou na pós-colheita. O organismo está na Lista A1 da EPPO e é praga regulamentada na União Europeia.

Ecologicamente, Phyllosticta citricarpa está associado a regiões com chuvas de verão. Os pseudotécios amadurecem com alternância de períodos úmidos e secos sob temperaturas amenas a quentes, e o vento pode levar os ascósporos por até 25 m. O folhedo funciona como nicho saprofítico e reservatório do inóculo sexual. Frutos temporões e ramos secos na copa mantêm o inóculo conidial. Nos pomares brasileiros, plantas doentes aparecem agregadas, com dependência espacial entre duas a três árvores vizinhas. A doença tem fase de latência longa, e vários anos podem separar a introdução do patógeno do início da epidemia.

Em escala global, clones distintos do fungo saíram da Ásia pelas rotas comerciais; na Flórida, a população tem um único genótipo multilocos. No Mediterrâneo, a doença foi confirmada na Tunísia em 2019, no governorado de Nabeul. Após cinco anos de erradicação oficial, apenas dez pomares estavam infestados na safra 2024-2025. A população tunisiana é clonal e se reproduz só assexuadamente. Na União Europeia, registros em folhedo na Itália, em Malta e em Portugal não foram confirmados por levantamentos oficiais, e o fungo é tido como ausente. Mesmo assim, um modelo genérico de infecção indica clima mediterrâneo favorável à doença.

O controle começa pela exclusão: mudas sadias, controle do trânsito de material vegetal e inspeção de frutos. Onde a doença é endêmica, o controle depende de pulverizações preventivas. Na África do Sul e na Austrália, os programas cobrem de outubro a janeiro/fevereiro, ou 120 a 150 dias após a queda das pétalas. Em São Paulo, o padrão passou a ser duas aplicações de cobre seguidas de três a quatro de estrobilurinas, o que dá 180 a 220 dias de proteção. Nos ensaios de referência, o cobre começou com 70% de queda das pétalas, a intervalos de 30 dias, e a estrobilurina seguiu a intervalos de 40 dias. A calda levava óleo mineral a 0,25% (v/v).

Benzimidazóis e ditiocarbamatos foram retirados da citricultura paulista em 2012, após mudanças regulatórias em mercados importadores. Ajustar o volume de calda ao volume de copa, de 125 para 75 mL/m³, cortou em 40% o custo e a água, e elevou o retorno do controle em até 35%. Fruta para suco em geral exige menos aplicações do que fruta de mesa.

A dependência das estrobilurinas trouxe um problema recente. Após falhas de controle na safra 2024-2025, o Fundecitrus detectou uma mutação no códon 137 do citocromo b, associada a perda parcial e variável de sensibilidade. A resistência completa, ligada ao códon 143, é considerada improvável porque essa mutação tende a ser letal para o fungo. A orientação agora é:

• reduzir o número de aplicações de estrobilurinas e não usá-las sozinhas;

• rotacionar ou misturar com cúpricos, triazóis e carboxamidas;

• podar ramos secos, manejar as folhas caídas e antecipar a colheita.

Remover o folhedo, isoladamente, rende pouco no Brasil, provavelmente porque lesões em ramos continuam produzindo conídios.

Outras informações relevantes

Ascósporos de pseudotécios formados só no folhedo são a principal fonte de infecção. Todas as espécies comerciais são afetadas, exceto Citrus aurantium e seus híbridos e Citrus latifolia. Os três primeiros meses após o pegamento são o período crítico de infecção (doi 10.1094/PD-65-945).

Pesquisadores estudaram mais de cem isolados para definir identidade e diversidade genética, com foco em separar o patógeno do endófito tratado como Guignardia mangiferae. O estudo descreveu Phyllosticta citribraziliensis, endófito de citros no Brasil. É a referência usual para a adoção de Phyllosticta citricarpa como nome aceito (doi 10.3767/003158511X569169).

Em São Paulo, retirar as folhas caídas não mudou a incidência da doença. Sem folhedo, porém, a convivência de frutos maduros doentes com frutos novos aumentou a intensidade e a taxa de progresso. Em pomar sadio, só frutos sintomáticos e ramos secos na copa espalharam a doença, a menos de 80 cm da fonte. Os autores concluíram que reduzir as fontes de conídios deve fazer parte do manejo no Brasil (doi 10.1016/j.cropro.2011.08.007).

Pesquisadores criaram o primeiro método confiável para produzir ascósporos em meio de cultura. Demonstraram meiose por genótipos recombinantes em ascósporos individuais e mostraram que a fertilização ocorre por espermatização, confirmando a heterotalia. Consequência prática: numa área recém-invadida, dispersão aérea por ascósporos exige a presença dos dois tipos de acasalamento (doi 10.1094/PHYTO-11-16-0419-R).

Levantamentos de 2015 a 2017 em cinco países europeus renderam 64 isolados de Phyllosticta. Phyllosticta citricarpa veio do folhedo de Citrus sinensis e Citrus limon na Itália, em Malta e em Portugal, sem sintomas. Foram descritas Phyllosticta paracapitalensis e Phyllosticta paracitricarpa, e as populações de Itália/Malta (MAT1-2-1) e de Portugal (MAT1-1-1) formaram dois clones distintos. Levantamentos oficiais não confirmaram esses registros (doi 10.1016/j.simyco.2017.05.003).

Como o calendário sul-africano e australiano não funcionava em São Paulo, cientistas testaram de 60 a 220 dias de proteção em laranja Valência, em Mogi Guaçu, por duas safras. Sintomas e queda de frutos caíram exponencialmente com a extensão da proteção. A intensidade da doença diminuiu de 34% a 96% e as perdas, de 50% a 77%. O intervalo de 180-220 dias virou referência para cultivares tardias no estado (doi 10.1094/PDIS-04-17-0537-RE).

Perfil de patógeno que revisa identificação, distribuição, genômica, epidemiologia e manejo de Phyllosticta citricarpa e espécies próximas, com dados de sete genomas do gênero. Pesquisadores reforçam que distinguir as espécies exige dados multilocos. Também relatam a heterotalia e o acasalamento em laboratório, e defendem que clones do patógeno se espalharam a partir da Ásia pelo comércio (doi 10.1111/mpp.12861).