Helicoverpa armigera

Helicoverpa armigera (Hübner, [1808]) é uma das pragas agrícolas mais polífagas e economicamente relevantes do mundo. Em português é chamada de lagarta-helicoverpa ou lagarta-do-tomate; na literatura internacional aparece como Old World bollworm, cotton bollworm, African bollworm, gram pod borer, tomato fruitworm, scarce bordered straw, noctua del tomate e noctuelle de la tomate. Nomes como corn earworm e lagarta-da-espiga, aplicados também a Helicoverpa zea (Boddie, 1850), geram confusão e devem ser evitados em textos técnicos.

Na classificação atual, a espécie pertence ao reino Animalia, filo Arthropoda, classe Insecta, ordem Lepidoptera, superfamília Noctuoidea, família Noctuidae, subfamília Heliothinae e gênero Helicoverpa Hardwick, 1965. Foi descrita como Noctua armigera na Sammlung europäischer Schmetterlinge, de Jacob Hübner; o ano entre colchetes indica data inferida, pois as pranchas saíram entre 1803 e 1808, e parte da literatura brasileira cita 1805. Durante o século XIX e boa parte do XX, foi tratada em Heliothis e Chloridea, muitas vezes sob o nome mal aplicado Heliothis obsoleta, e confundida com Helicoverpa zea, de modo que trabalhos antigos sobre "Heliothis armigera" podem referir-se a populações americanas.

A revisão de Hardwick (1965), The corn earworm complex, criou o gênero Helicoverpa com base sobretudo na genitália, separou as espécies do Velho e do Novo Mundo e reconheceu três subespécies: Helicoverpa armigera armigera (África, Europa e Ásia), Helicoverpa armigera conferta (Walker, 1857) (Australásia) e Helicoverpa armigera commoni Hardwick, 1965 (ilha Canton, Pacífico central). Entre os sinônimos registrados estão Heliothis pulverosa Walker, 1857, Heliothis uniformis Wallengren, 1860 e Heliothis rama Bhattacherjee & Gupta, 1972.

Biologia do inseto

Helicoverpa armigera é holometábola, com ovo, geralmente seis ínstares larvais (de cinco a sete), pré-pupa, pupa e adulto. Os ovos são postos isoladamente, têm forma de cúpula, 0,4 a 0,6 mm de diâmetro e cerca de 24 costelas longitudinais; são branco-amarelados e escurecem antes da eclosão, que ocorre em menos de três dias a 27-28 °C.

As lagartas maduras medem 35 a 42 mm e variam do verde ao marrom, avermelhado ou quase preto, com faixas dorsal e laterais. O tegumento levemente coriáceo, com bases setais esclerotizadas e microespinhos, dá aspecto pontuado e ajuda a separá-las de outros noctuídeos presentes no Brasil, mas não de Helicoverpa zea. A pupa, marrom-mogno, mede 14 a 22 mm e tem dois espinhos paralelos no ápice abdominal; forma-se no solo, entre 2 e 17,5 cm de profundidade, em câmara revestida de seda, e dura de 10 a 16 dias fora da diapausa.

O adulto é uma mariposa robusta, com 35 a 40 mm de envergadura e 14 a 19 mm de comprimento. Os machos têm asas anteriores amarelo-acastanhadas a verde-oliváceas, e as fêmeas, laranja-acastanhadas a vermelho-tijolo; ambos exibem mancha reniforme escura e asas posteriores creme com larga faixa marginal escura. Como os adultos de Helicoverpa armigera e Helicoverpa zea são externamente indistinguíveis, a identificação exige dissecção da genitália: nos machos, as espécies diferem pelo número de lobos na base da vesica (um contra três) e de voltas da vesica (6,5 a 8,5 contra 8 a 11); nas fêmeas, pelos espículos do apêndice da bursa, quase ausentes em Helicoverpa zea. Larvas exigem marcadores moleculares, como COI, Tpi, PCR-RFLP e PCR em tempo real.

A primeira cópula ocorre na terceira ou quarta noite após a emergência, e as fêmeas podem acasalar até sete vezes. A fecundidade chega a 3.000-4.400 ovos em laboratório, mas no campo fica em torno de 500 a 1.000. O desenvolvimento acelera entre 13,3 e 32,5 °C, e a passagem de ovo a adulto requer cerca de 475 graus-dia (USDA-APHIS, 2018).

Os adultos são noturnos e alimentam-se de néctar. As fêmeas preferem plantas em florescimento e superfícies pubescentes, ovipositando perto de estruturas florais e pontos de crescimento. A lagarta recém-eclodida consome o córion, raspa tecidos tenros e logo penetra botões florais, flores, maçãs, vagens, espigas e frutos, onde fica protegida de inimigos naturais e de inseticidas de contato. Lagartas grandes são canibais, o que tende a deixar uma por fruto ou estrutura. Os danos incluem queda de botões e maçãs no algodoeiro, perda de flores, vagens e grãos na soja, espigas broqueadas no milho e frutos perfurados no tomateiro, com infecções secundárias nas lesões.

A polifagia é extrema: uma compilação lista 217 plantas de 50 famílias, com pelo menos 60 espécies de importância econômica, entre elas Gossypium hirsutum, Glycine max, Zea mays, Sorghum bicolor, Solanum lycopersicum, Cicer arietinum, Cajanus cajan, Phaseolus vulgaris, Helianthus annuus e Nicotiana tabacum, além de plantas espontâneas como Amaranthus spinosus e Sonchus oleraceus.

O número de gerações anuais, sobrepostas, vai de duas a cinco em regiões temperadas e subtropicais e chega a 11 nos trópicos. A diapausa pupal é facultativa, induzida por dias de 10 a 12 horas e temperaturas em queda; acima de 25 °C é rara, e a 15 °C ou menos atinge todos os indivíduos. Sob calor seco persistente, acima de 37 °C, pode ocorrer diapausa estival. A dispersão é de cerca de 10 km em voos não migratórios e de 600 a 1.000 km, possivelmente 2.000 km, em migrações sazonais. No Cerrado brasileiro, a ausência de inverno rigoroso e a sucessão soja, algodão, milho segunda safra e milheto, somada às plantas voluntárias, formam uma ponte verde que sustenta gerações contínuas ao longo do ano.

Helicoverpa armigera é nativa da África, da Europa meridional, da Ásia e da Australásia. Seus atributos biológicos fazem dela uma colonizadora eficiente de agroecossistemas com culturas efêmeras em sequência, e as perdas no Velho Mundo são estimadas em mais de US$ 2 bilhões por ano. No Brasil, o registro oficial veio em 2013, em soja em Goiás, soja tiguera na Bahia e algodão em Mato Grosso, mas exames de coleções indicam introdução anterior a outubro de 2008; em agosto de 2012 a espécie já ocorria do Rio Grande do Sul ao Amapá (Sosa-Gómez et al., 2016). Seguiram-se registros no Paraguai (2013), na Argentina (2014) e no Uruguai, e a praga consta também da Bolívia, Colômbia, Peru, Suriname e Porto Rico.

O contato com Helicoverpa zea, linhagem derivada de uma colonização das Américas por ancestrais de Helicoverpa armigera há 1,5 a 2 milhões de anos, resultou em híbridos férteis no campo e em introgressão, em Helicoverpa zea, de uma região genômica ligada à resistência a piretroides.

Inimigos naturais

Entre os inimigos naturais, mais de 80 espécies de parasitoides são conhecidas na África e mais de 60 predadores na Índia, com destaque para crisopídeos. No Paraná, na safra 2013/14, 60,9% de 1.387 lagartas coletadas em soja morreram por agentes naturais: parasitoides, sobretudo taquinídeos e icneumonídeos (48,9%), patógenos como Metarhizium rileyi e Beauveria bassiana (11,1%) e nematoides (0,9%). O parasitismo foi maior antes das pulverizações e em soja tiguera (Corrêa-Ferreira et al., 2014).

Manejo de Helicoverpa armigera

O manejo de Helicoverpa armigera tem de ser integrado e de abrangência regional. O monitoramento combina armadilhas com feromônio sexual de (Z)-11-hexadecenal e (Z)-9-hexadecenal (97:3), que também capturam Helicoverpa zea, com inspeção de ovos e lagartas pequenas em ponteiros e estruturas reprodutivas e com o pano-de-batida na soja. A decisão segue níveis de ação por cultura e deve mirar lagartas pequenas, antes que se abriguem nas estruturas reprodutivas. Entre as medidas culturais estão a eliminação de plantas voluntárias e restos culturais, o vazio sanitário, janelas de semeadura que quebrem a ponte verde e o revolvimento do solo após a colheita para destruir pupas em diapausa.

O controle biológico conservativo depende da escolha de produtos seletivos: Bacillus thuringiensis e nucleopoliedrovírus não afetam inimigos naturais, e reguladores de crescimento e diamidas são relativamente seletivos. Liberações de Trichogramma pretiosum atingem os ovos antes que as lagartas penetrem nas estruturas. Cultivares Bt de algodão, soja e milho com Cry1Ac, Cry2Ab, Cry1F ou Vip3Aa ajudam no controle, mas exigem refúgio, pois a espécie já desenvolveu resistência a Cry1Ac no norte da China, e alelos de resistência a Cry2Ab são comuns na Austrália. No controle químico, a rotação de modos de ação inclui diamidas, espinosinas, oxadiazinas, avermectinas e reguladores de crescimento. Os piretroides tendem a falhar: o gene quimérico CYP337B3, que confere resistência a fenvalerato e cipermetrina, ocorre em alta frequência no Brasil e foi associado a falhas de controle (Durigan et al., 2017).

Outras informações científicas

Exemplares coletados em janeiro e fevereiro de 2013 em soja em Goiás, soja tiguera na Bahia e algodoeiro em Mato Grosso foram identificados pela genitália, dissecada após maceração em KOH a 10%. Os autores destacam o tegumento levemente coriáceo da lagarta, que a diferencia dos demais noctuídeos do país, e a semelhança externa com Helicoverpa gelotopoeon, presente no Cone Sul (doi 10.1590/S1983-40632013000100015).

Catorze lepidópteros coletados em 2013 em Mato Grosso foram analisados com fragmentos dos genes mitocondriais COI e Cyt b, e Helicoverpa armigera foi detectada em Primavera do Leste e Pedra Preta. Os haplótipos encontrados são comuns em todo o Velho Mundo, o que impede apontar a população de origem, mas a combinação dos marcadores revelou ao menos duas linhagens maternas, e três marcadores nucleares EPIC indicaram outras duas possíveis. Os pesquisadores lembram que Helicoverpa zea descende de uma colonização das Américas há 1,5 a 2 milhões de anos e que as duas espécies se cruzam em laboratório (doi 10.1371/journal.pone.0080134).

Pesquisasdores atualizam um modelo CLIMEX de distribuição potencial para avaliar o risco de invasão da América do Norte e consideram provável que a espécie estivesse na América do Sul bem antes de ser detectada. A expansão pela América Central torna viável a dispersão natural a partir do Caribe ou do México. As principais culturas hospedeiras dentro da área potencial nos Estados Unidos valem cerca de US$ 78 bilhões por ano. Recomendam manejo regional nas Américas, melhor detecção, identificação rápida que separe Helicoverpa armigera, Helicoverpa zea e híbridos, e menor pressão de seleção para resistência (doi 10.1371/journal.pone.0119618).

Comparação dos genomas de Helicoverpa armigera e Helicoverpa zea. Antes da divergência, há cerca de 1,5 milhão de anos, a linhagem acumulou mais de 100 membros extras em famílias gênicas de detoxificação e digestão e mais de 100 receptores gustativos adicionais, em relação a lepidópteros de dieta restrita. Os genomas mantêm conteúdo e ordem gênica semelhantes, mas Helicoverpa armigera é mais polimórfica, e Helicoverpa zea perdeu genes de detoxificação, cerca de 50 receptores gustativos e genes e alelos de resistência a inseticidas. As larvas de Helicoverpa armigera mostraram respostas transcricionais muito distintas conforme o hospedeiro, o que liga a polifagia à amplificação e neofuncionalização gênica somadas à plasticidade de expressão (doi 10.1186/s12915-017-0402-6).

Ressequenciamento genômico de 76 mariposas de seis espécies de Helicoverpa, coletadas em 16 países, para detectar hibridação e introgressão. Não houve sinal de fluxo gênico entre as espécies, exceto entre Helicoverpa armigera e Helicoverpa zea: nove indivíduos do Brasil eram híbridos, resultado de cruzamentos repetidos ao longo do tempo ou de introgressão de Helicoverpa zea no genoma de Helicoverpa armigera. Os dados apontam uma população africana ou europeia como fonte da invasão e indicam que híbridos podem reunir adaptação local e resistência (doi 10.1073/pnas.1718831115).

Helicoverpa armigera: nova praga desafia a pesquisa agropecuária brasileira (clique aqui e leia).