Bipolaris maydis

Bipolaris maydis é um fungo fitopatogênico de grande importância para a cultura do milho (Zea mays L.) em todo o mundo, especialmente em regiões de clima tropical e subtropical úmido. No Brasil, onde o milho ocupa vastas áreas na safra e safrinha, o patógeno causa a helmintosporiose ou queima foliar sul, doença que pode reduzir significativamente o rendimento de grãos e a qualidade quando híbridos suscetíveis são cultivados sob condições favoráveis de temperatura e umidade.

A epidemia histórica de 1970 nos Estados Unidos, que destruiu cerca de 15% da safra de milho e gerou prejuízos estimados em bilhões de dólares, ilustra a vulnerabilidade de sistemas de produção baseados em uniformidade genética, no caso o uso generalizado de citoplasma masculino estéril Texas (cms-T). Embora a raça T responsável pela epidemia tenha perdido relevância após a substituição do citoplasma suscetível, Bipolaris maydis permanece uma ameaça constante, com perdas potenciais de até 50-70% em condições extremas de suscetibilidade e clima propício. O manejo integrado, centrado em resistência genética, práticas culturais e aplicação racional de fungicidas, é considerado essencial para minimizar impactos na produtividade brasileira.

O nome científico correto é Bipolaris maydis (Nisikado & C. Miyake) Shoemaker. O teleomorfo (fase sexual) corresponde a Cochliobolus heterostrophus (Drechsler) Drechsler. Entre os nomes comuns destacam-se Southern corn leaf blight (SCLB) ou maydis leaf blight em inglês; no contexto brasileiro e em português, a doença é conhecida como helmintosporiose do milho, mancha foliar de Bipolaris maydis ou queima foliar sul do milho. Esses nomes refletem os sintomas característicos de lesões foliares que coalescem e causam queima generalizada da parte aérea.

A taxonomia de Bipolaris maydis passou por revisões significativas ao longo do tempo. Originalmente descrito como Helminthosporium maydis por Nisikado e Miyake em 1926, o fungo foi transferido para o gênero Bipolaris por Shoemaker em 1959, com base em características morfológicas distintivas, como a germinação bipolar dos conídios a partir das células terminais. Estudos filogenéticos moleculares realizados por Manamgoda et al. (2014) reavaliaram o complexo de fungos helminthosporioides, confirmando Bipolaris maydis como espécie-tipo do gênero e estabelecendo sua posição dentro da família Pleosporaceae, ordem Pleosporales, classe Dothideomycetes e filo Ascomycota. Esses autores também discutiram a sinonímia com o teleomorfo Cochliobolus heterostrophus e propuseram a conservação do nome Bipolaris para uso prático na fitopatologia, uma vez que é o termo mais empregado em relatórios de doenças e literatura aplicada. A classificação atual reflete tanto dados morfológicos quanto sequências de DNA ribossomal e outros loci gênicos, proporcionando maior estabilidade taxonômica para fins de diagnóstico e pesquisa.

Na biologia de Bipolaris maydis, a fase anamórfica predomina, com produção abundante de conídios assexuados. Os conídios são elipsoides a fusoides, ligeiramente curvados, de coloração marrom-olivácea, com dimensões aproximadas de 40-120 µm de comprimento por 9-20 µm de largura e 3 a 9 septos transversais. A germinação ocorre de forma bipolar, com emissão de tubos germinativos predominantemente das células apicais e basais. Os conidióforos são escuros, geniculados e produzem conídios em sucessão.

A fase sexual, embora possível em laboratório sob condições controladas de temperatura, luz e substrato, é rara em campo; Cochliobolus heterostrophus é heterotálico, com locos de compatibilidade sexual MAT1-1 e MAT1-2. O fungo é necrotrofico e secreta enzimas hidrolíticas (celulases, proteases) e toxinas que aceleram a morte do tecido hospedeiro.

A raça T produz a toxina T (T-toxin), um poliquetídeo que se liga especificamente à proteína URF13 na membrana interna de mitocôndrias de plantas com citoplasma cms-T, causando descoplamento da fosforilação oxidativa, inchaço mitocondrial e colapso celular rápido.

A raça O, mais comum atualmente, não produz T-toxin e causa lesões retangulares limitadas pelas nervuras foliares. A raça C é rara e relatada principalmente na China. Estudos transcriptômicos demonstram que, durante a infecção em genótipos suscetíveis de milho não-cms, Bipolaris maydis regula positivamente genes envolvidos em funções mitocondriais, síntese de parede celular e quitina, transporte de açúcares, metabolismo secundário e produção de efetores putativos, facilitando a colonização e a virulência.

A bionomia e a ecologia de Bipolaris maydis estão intimamente ligadas aos restos culturais de milho e às condições ambientais.

O fungo sobrevive entressafra principalmente como micélio e conídios em resíduos de folhas, colmos e espigas infectadas, atuando como saprófita facultativo. O inóculo primário é constituído por conídios liberados por ação do vento ou respingos de chuva, que atingem folhas jovens de plantas sadias. A infecção exige água livre na superfície foliar por pelo menos 6-12 horas e temperaturas entre 18 e 30 °C, com ótimo próximo de 25-28 °C. Após penetração direta na epiderme ou via estômatos, o patógeno coloniza rapidamente o tecido, produzindo lesões necróticas que servem de fonte para ciclos secundários policíclicos, podendo completar um ciclo em poucos dias sob condições ideais. A dispersão de longa distância ocorre pelo vento, enquanto a curta distância é favorecida por chuva. Populações naturais apresentam alta diversidade haplotípica e proporção equilibrada de tipos de compatibilidade sexual, sugerindo estratégia reprodutiva mista, com predominância assexuada clonal e eventos sexuais ocasionais que geram variabilidade genética.

Em regiões da África e Ásia, Bipolaris maydis coexiste com outros patógenos foliares do milho, como Exserohilum turcicum e Cercospora zeina, compartilhando nichos ecológicos semelhantes e exigindo estratégias de manejo integradas.

No Brasil, o patógeno é favorecido em áreas de alta pluviosidade e temperaturas amenas a quentes durante o desenvolvimento vegetativo e reprodutivo do milho, especialmente em sistemas de plantio direto com manutenção de resíduos na superfície.

O controle de Bipolaris maydis baseia-se em abordagem integrada, com ênfase na resistência genética como medida mais eficaz e sustentável. Híbridos de milho com resistência quantitativa (poligênica) ou genes específicos, como rhm para a raça O, reduzem a severidade da doença e limitam a produção de inóculo secundário. A eliminação quase total do citoplasma cms-T suscetível após 1970 removeu a vulnerabilidade específica à raça T. Práticas culturais incluem rotação com culturas não-hospedeiras (soja, trigo, feijão), manejo de restos culturais por meio de incorporação profunda ou estímulo à decomposição microbiana, semeadura em épocas de menor risco climático e evitar monocultivo contínuo de milho na mesma área.

O controle químico é recomendado em situações de alta pressão de inóculo ou híbridos moderadamente suscetíveis, com aplicações preventivas ou no início dos sintomas, especialmente no período crítico entre o estádio VT e R2/R3. Fungicidas dos grupos das estrobilurinas (inibidores de Qo), triazóis (IDM), SDHI e misturas comerciais registradas no Brasil proporcionam controle efetivo quando aplicados de forma oportuna e rotacionada para evitar resistência. Estudos de campo demonstram que módulos de manejo químico ou integrado superam opções puramente orgânicas na redução da severidade e no aumento de produtividade.

Agentes de biocontrole, como isolados de Trichoderma harzianum e Pseudomonas fluorescens, exibem atividade inibitória in vitro e potencial complementar em campo, embora não substituam as medidas principais. O monitoramento constante de lesões foliares, aliado a modelos de previsão baseados em tempo, permite decisões mais precisas e reduz o uso desnecessário de insumos.